Neben zahlreichen Modellen, Medien- und Hörstationen, die ein vergangenes Stadtbild wieder lebendig werden lassen, ist der „Sammlungsspeicher“, der die Vielfalt der kulturhistorischen Sammlungen der Stadt Paderborn und anderer zeigt, zentraler Ausstellungsraum des Museums. Einzigartig für den Museumsstandort ist der Kreuzgang und das Refektorium des von Bischof Meinwerk gegründeten Abdinghofklosters aus dem Jahr 1015/16. Im „Offenen Foyer“ widmet sich das Stadtmuseum Themen der städtischen Gegenwart und der Zukunft. Hier werden neben Vorträgen, Konzerten und Theateraufführungen aktuelle künstlerische Positionen und Tendenzen in Sonderausstellungen gezeigt. Kulturhistorische Ausstellungen haben hier ebenfalls ihren Platz. Im „Museumslabor“ können Erwachsene, Kinder und Jugendliche zum Forscher der über 1200jährigen Stadtgeschichte werden. Führungen runden das Angebot ab.

Die Stadtgesellschaft und ihre Identität stehen im Mittelpunkt der Ausstellungsangebote des Stadtmuseums. Die Dauerausstellung untersucht die historische Dimension der städtischen Identität, die sich in Bildern, Gebäuden, historischen Sammlungen und Erinnerungen zeigt. Dabei gerät das Museum als Institution des Sammelns in den Blick. Eine Ausstellungseinheit repräsentiert den Regimentsverband der 15er Reiter, eine militärische Erinnerungskultur im Sinne der preußischen bzw. nationalen Identitätsbildung. Die ehemaligen Soldaten des 15er Reiterregiments gründeten den Verband nach dem Ende des Zweiten Weltkriegs und der Auflösung des Kavallerie-Regiments in Neuhaus. Neben dem Gedenken an die verstorbenen Soldaten war es eine aktive Traditionspflege, die der Verband durch den Aufbau der Sammlung beabsichtigte. Gezeigt werden Bierkrüge, Teller, Feldflaschen und Pfeifen, Uniformen, Gedenkfahnen, Postkarten und Fotografien die an Militärzeit der Preußischen Garnison erinnern.